Im Zentrum des Films steht die bisher unbekannte Liebesgeschichte von Friedrich Dürrenmatt und seiner Frau Lotti Dürrenmatt-Geissler. 40 Jahre lebten die beiden in einer engen Beziehung: Kein Werk, das er nicht mit ihr diskutierte, keine Probe, auf die sie ihn nicht begleitete. In späteren Jahren wurde die Beziehung zunehmend problematisch. Nach Lottis Tod 1983 stürzte Dürrenmatt in eine tiefe Krise, aus der er sich mit einer neuen, grossen Liebe befreite.

Dürrenmatt war einer, der gerne laut dachte. Einer, der von sich behauptete, dass er nie verzweifle, weil er immer berauscht sei von den Möglichkeiten des Guten, des Bösen und des Verrückten, die es auf dieser Welt gebe.

Dürrenmatt – eine Liebesgeschichte setzt dem Menschen, Denker, Schriftsteller und Maler Friedrich Dürrenmatt ein intimes filmisches Denkmal.